在音柱·宇髄天元前来蝶屋抓人时，伊之助主动和炭治郎、善逸一同，自愿代替神崎葵跟着天元前去吉原执行任务。
之后，被天元变装成了游女“猪子”。因为浓妆之下的漂亮脸蛋被吉原著名的青楼“荻本屋”的老板娘识破而被对方买下，但也因此顺利卧底进了“荻本屋”。随后，在即将找到宇髓天元的妻子槙与时，伊之助察觉到了来自于上弦之陆·堕姬的鬼之气息，于是便破门而入并沿着其气息追击，但最终因为青楼客人的阻拦而失败。在善逸被堕姬绑走后，伊之助因为炭治郎一直没来会合，便独自通过气味找到了堕姬的缎带分身遗留的洞口，然后卸掉了身体关节，顺利地潜入地下并救出了天元的妻子槙与、须磨和之前被绑走的善逸。在同炸开地面进入地底的天元会合之后，众人便前去帮助正和堕姬本体交战的炭治郎。但因为天元的速度太快，因而和善逸晚到了一步。此时，堕姬的哥哥上弦之陆·妓夫太郎也从堕姬身后现身。
随后，在与妓夫太郎、堕姬兄妹的战斗中，尽管伊之助顺利斩首了堕姬，但因为对方兄妹不被同时斩首就不会消失而并没什么用。随即，伊之助就被妓夫太郎用毒镰刺穿了胸口，但伊之助通过移动了内脏的位置从而避免了关键的内脏被毒素侵袭。之后，在炭治郎反击妓夫太郎后，伊之助和善逸也开始围攻堕姬。最终，在炭治郎觉醒了斑纹并斩首了妓夫太郎的同时，伊之助也和善逸联手将堕姬斩首。
尽管体内的血镰毒素全部都被祢豆子的血鬼术清除，但伊之助和炭治郎还是因为体力过度消耗而昏迷。最终，伊之助比昏迷了整整两个月的炭治郎早一周醒来。
在探望炭治郎时，伊之助因为像一只蜘蛛一样趴在天花板上出现而将众人吓了一跳。因为被忍说明自己和蜜獾一样不畏毒素，伊之柱因此误认为自己是不死之身，但随即就被神崎葵训斥，并被其指出尽管自己对于毒素有很强的免疫力，但药物同时也对自己难以生效。随后在炭治郎休养时，伊之助向其表明，自己之所以能避开妓夫太郎的毒镰造成的致命伤是因为自己能够通过触觉感知杀气。同时由于这一招对藤之家的一天婆婆并不管用，伊之助因此认为一天婆婆是个很厉害的人物。
在炭治郎和祢豆子从锻刀人之村归来后，以填鸭式的教育方式、教会了克服阳光弱点以及能够开口说话的祢豆子说出自己的名字。但这之后，善逸对于祢豆子只会说伊之助的名字而感到十分不悦。
在岩柱·悲鸣屿行冥的住处接受了修行。吃饭时，在众人讨论柱的话题期间，伊之助指明自己察觉得出行冥有着鬼杀队最强的实力，但同时由于在吃鱼时连骨头都吃而把伙伴们都吓了一跳。
随后，在和炭治郎和玄弥一起吃饭时，因为嘲笑玄弥不会使用呼吸，接着便和其玩闹似的打了起来。
进入无限城后，伊之助追着鎹鸦进入了莲花池，并在在香奈乎被童磨夺去日轮刀、逼入险境之际乱入。在得知忍被童磨杀死之后，发怒的伊之助对童磨发起了猛攻，并抢回了香奈乎的日轮刀，但头套同时也被童磨抢走。
露出容貌的伊之助，随即便被童磨认出是过去曾被自己吃掉的信徒琴叶的儿子。尽管伊之助声称自己是没有父母的野孩子，但童磨随后说出的话却不断地刺激着自己的记忆。最终，回想起了与母亲有关记忆的伊之助，终于察觉到自己之前在走马灯中所见到的女人正是自己的母亲琴叶。
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